Harry, Ron et Hermione décident de se lancer dans la quête de la destruction des Horcruxes.
Suite au départ des Dursley, les amis de Harry ainsi qu'une partie des membres de l'Ordre du Phénix se rendent au 4, Privet Drive afin d'emmener Harry au Terrier, en sécurité. Pour cela, ils expliquent un plan à Harry au cours duquel il y aurait sept Harry Potter à l'aide du Polynectar, ce qui préservera le vrai Harry en cas d'attaque, imminente selon Maugrey Fol ?il. Au cours de la bataille, Hedwige (la chouette de Harry) est atteinte par un sortilège et meurt en protégeant son maître, ce qui révèle aux Mangemorts qui est le véritable Harry. Après avoir échappé de peu à Voldemort, Harry et Hagrid réussissent à atteindre le Terrier. Les autres reviennent petit à petit. Mais les nouvelles ne sont pas très bonnes : Georges a perdu une oreille suite au Sectumsempra lancé par Rogue et ils apprennent par Bill Weasley la mort de Maugrey Fol ?il.
Lors d'un bref séjour au Terrier, le ministre de la Magie Rufus Scrimgeour effectue une courte visite pour remettre les legs de Dumbledore au trio. La lecture du testament révèle la distribution d'objets à Ron, Hermione et Harry. Respectivement, ils reçoivent le Déluminateur de Dumbledore, le livre Les Contes de Beedle le barde et le Vif d'or que Harry a failli avaler lors de sa première partie de Quidditch. Le ministre révèle un dernier leg pour Harry, soit l'épée de Godric Gryffondor. Toutefois, il leur dévoile que comme elle n'appartenait pas à Dumbledore lui-même, il ne peut donc pas la lui donner et que de toute façon, l'épée reste introuvable suite au décès de Dumbledore. Puis le trio assiste au mariage de Bill et Fleur. La fête est interrompue par l'arrivée du Patronus de Kingsley Shacklebolt, annonçant la mort de Rufus Scrimgeour, la chute du Ministère de la Magie et l'arrivée des Mangemorts, forçant les amis à s'enfuir précipitamment alors que la bataille entre les invités et les Mangemorts débute. Hermione, au bon moment, transplane en emportant Harry et Ron avec elle. Tous trois atterrissent au beau milieu de Londres (Tottenham Court Road) et, lorsqu'ils se retrouvent confrontés à deux Mangemorts dans un café moldu, se trouvent forcés d'aller dans la maison de Sirius (ou de Harry) au 12, square Grimmaurd.
Au 12, square Grimmaurd, ils apprennent que R.A.B. est le frère de Sirius, Regulus Arcturus Black, et que le véritable médaillon qu'il avait pris à Voldemort a été volé par Mondingus Fletcher qui a été contraint de le laisser à une sorcière du Ministère sur le Chemin de Traverse. Ils apprennent ainsi qu'il est en la possession de nulle autre que Dolores Ombrage.
Harry, Ron et Hermione se rendent au Ministère de la Magie, alors sous l'apparence de trois employés, et réussissent à s'emparer de l'Horcruxe. Il est alors possible de voir de l'intérieur la répression sur les sorciers nés-moldus et le traitement qu'on leur inflige. Après la fuite du Ministère qui ne passe pas inaperçue, ils commencent alors leur long périple à la recherche des Horcruxes restants. Harry continue de faire des rêves étranges, dont un dans lequel il voit Gregorovitch, un fabricant de baguettes se faire tuer par Voldemort. Ils se montrent d'abord incapables de détruire le vrai médaillon. Ron, qui semble être davantage affecté que les deux autres par les effets néfastes du médaillon qu'ils gardent autour de leurs cous, connaît un moment de découragement et quitte avec fracas ses amis durant quelques semaines.
Harry, voulant aller à Godric's Hollow, finit par convaincre Hermione. Après s'être recueillis sur la tombe de Lily et James Potter et avoir observé la maison des Potter en ruine, Harry et Hermione rencontrent Bathilda Tourdesac, qu'ils suivent en pensant qu'elle pourrait avoir en sa possession l'épée. Horreur, ils découvrent que la vraie Bathilda a été assassinée et que Nagini avait été placé à Godric's Hollow au cas où ils s'y rendraient. La fausse Bathilda se transforme en serpent de Voldemort, Nagini, et tous deux frôlent la mort avant de transplaner. La baguette de Harry est cassée par accident.
Une nuit, Harry aperçoit un Patronus en forme de biche apparaître devant lui. Il la suit et elle le guide à un lac gelé dans lequel Harry découvre l'épée de Gryffondor. Il plonge, mais le médaillon ne voulant pas se faire détruire tente de l'étrangler et l'attire plus loin du trou dans la glace. Mais Ron finit par revenir quelque temps plus tard pour le sauver in extremis. Ils réussissent ensemble à détruire le médaillon-Horcruxe. Le trio se rend ensuite chez le père de Luna, Xenophilius Lovegood, pour en apprendre plus sur le symbole qu'ils ont vu à de nombreuses reprises : sur la tombe du cimetière de Godric's Hollow (un frère Peverell), sur un pendentif de Xenophilius, dans les Contes de Beedle le Barde et dans la boutique du fabricant de baguettes Gregorovitch. Il s'agit en fait des Reliques de la mort (la baguette de sureau, la pierre de résurrection et la cape d'invisibilité). Mais Xénophilius veut livrer Harry et ses amis aux Mangemorts pour récupérer sa fille qui a été capturée par ces derniers, à cause de son soutien à Harry.
Le trio réussit à s'échapper avant de se faire capturer par des Rafleurs, suite à une longue course dans une forêt, qui les emmènent au manoir de la famille Malefoy. Hermione dans la panique, lance un maléfice à Harry, déformant son visage et le rendant méconnaissable. Bellatrix Lestrange fait enfermer dans la cave Harry et Ron (Harry qui est plus ou moins identifiable grâce au sort d'Hermione) qui y retrouvent Luna, Gripsec (un gobelin) et Ollivander. Hermione, restée dans le salon, est alors torturée par Bellatrix. Harry demande de l'aide à son petit miroir et au même moment crucial, Dobby (elfe de maison et ami de Harry) arrive, emmène Ollivander et Luna chez Bill et Fleur et libère Harry et Ron de la cave, laissant Queudver inconscient. Une bataille éclate alors et Dobby, en s'accrochant au lustre et en le dévissant, le fait tomber à quelques centimètres de Bellatrix, la désorientant. Il prend alors Harry, Ron, Hermione et Gripsec puis transplane. Par malheur, Bellatrix lance un poignard qui disparaît avec eux. Ces derniers atterrissent à la plage de la Chaumière aux Coquillages, maison de Bill et Fleur. Harry regarde Dobby et voit alors sa souffrance. Dobby a été touché par le poignard de Bellatrix et meurt dans les bras de Harry. Ce dernier creuse alors une tombe, sans utiliser la magie, et met Dobby en terre. Pendant ce temps, Voldemort profane la tombe de Dumbledore et y prend la baguette de Dumbledore, qu'il sait être la Baguette de Sureau que ce dernier avait emporté dans sa dernière demeure. Cette baguette avait précédemment appartenu à Grindelwald, mage noir défait par Dumbledore bien des années auparavant. Un immense éclair sort de la Baguette contrôlée par Voldemort et éclaire le ciel.
Cinq ans se sont déroulés depuis la pandémie planétaire causée par le Virus-T.
Alice Abernathy arrive à Tokyo pour attaquer et détruire la forteresse souterraine d'Umbrella Corporation. Elle y arrive, au prix de ses clones et s'apprête à tuer Albert Wesker dans un hélicoptère mais l'homme lui injecte un sérum détruisant tous les pouvoirs qu'elle avait acquis. L'hélicoptère s'écrase contre une montagne et Alice y survit, mais apparemment pas Wesker.
6 mois plus tard, à bord d'un avion, Alice part vers Arcadia, une ville où seraient allés ses amis Claire Redfield et K-mart. Il n'y a qu'une piste d'atterrissage, et nulle trace de survivants. Alice retrouve quand même Claire, mais cette dernière a perdu la mémoire. Les deux femmes se rendent en avion à Los Angeles et découvrent qu'un immeuble qui servait de prison abrite un groupe de survivants. Alice et Claire y atterrissent et font la connaissance de Luther, Bennett, Crystal, Kim Young, Angel Ortiz, Wendell et contre toute attente, le frère de Claire, Chris Redfield. Alice apprend qu'Arcadia est en fait un cargo mouillant dans l'océan à deux pas de la ville. Mais l'avion d'Alice ne contient que deux places, et elle ne pourra pas faire plusieurs atterrissages à la suite.
Alors qu'elle prend une douche au quartier sanitaire, Alice se fait attaquer et Wendell se fait tuer par des zombies. Ces derniers ont creusé des passages souterrains qui aboutissent dans la prison. La question de s'enfuir devient cruciale.
Un plan est mis en place tandis qu'un énorme zombie armé d'une hache commence à défoncer la porte dans la cour de la prison. Claire et Luther commencent à bloquer la porte et d'après ce qu'a dit Chris, un véhicule blindé est dans une pièce verrouillé dont s'occupe Bennett, Kim Young et Angel. Pour ce qui est de l'armement, une pièce immergée de la prison contient beaucoup d'armes. Alice, Chris et Crystal y vont en apnée mais après avoir refait surface, Crystal se fait tuer par des zombies et finalement, Alice et Chris s'enfuient par les conduits d'aération.
En constatant que le véhicule blindé ne pourra pas fonctionner, Bennett tue Angel et prévoit de s'enfuir avec l'avion d'Alice, ce qu'il fait en laissant ses compagnons. Le zombie à la hache défonce la porte de la prison et la foule de zombies s'introduit dans l'immeuble. Bloqués sur le toit, Alice, Claire, Chris, Luther et Kim Young parviennent à descendre par l'ascenseur qui les ramène directement au quartier sanitaire. Le groupe s'enfuit par les souterrains creusés par les zombies. Alors que Chris et Luther se sont faufilés, Kim Young est tué par le zombie à la hache. Alice et Claire parviennent à en venir à bout et entrent dans les cavités souterraines.
Alors qu'Alice, Claire et Chris sont sortis, Luther est attaqué par un zombie et le tunnel s'effondre, Luther est apparemment mort.
En canot pneumatique, le trio arrive sur le cargo qui est désert. Les trois amis découvrent des centaines de survivants dans des tubes dont K-mart, qui portait le même appareil qui effaçait la mémoire de Claire. S'aventurant plus profondément dans le cargo, Alice retrouve Wesker, qui avait survécu au crash en s'injectant le virus T. Bennett est parvenu lui aussi à atterrir sur le cargo et est maintenant le complice de Wesker. Un combat s'ensuit, durant lequel Alice tue des chiens zombies, Claire et Chris sont enfermés dans des tubes et finalement, Alice triomphe de Wesker avec l'aide de K-mart.
Mais Wesker n'est pas mort, il tue Bennett avant de s'enfuir en hélicoptère mais Alice avait mis une bombe dans l'hélicoptère, qui explose.
Alice envoie un message radio à toute personne susceptible de l'entendre et de la rejoindre. La situation semble calmée mais soudain, le ciel est envahi d'une multitude d'hélicoptères d'Umbrella Corporation qui vont attaquer le cargo avec les survivants.
Après le générique, il est révélé que Jill Valentine, dont on était sans nouvelles depuis la fin de Resident Evil: Apocalypse est contrôlée par Umbrella Corporation et qu'elle commandera l'assaut sur Arcadia
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